교신저자：성명훈, 110-744 서울 종로구 연건동 28번지 서울대학교 의과대학 이비인후과학교실
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서     론

   인두와 식도부위의 근육들은 연하작용에 있어 매우 정교하게 작용하여 음식물이 후두와 기도로 흡인되는 것을 막고 식도로 넘어가도록 하는데, 이 부위의 근육은 상부식도괄약근(upper esophageal sphincter)의 역할을 하며, 평상시에는 수축을 하여 닫혀 있다가 연하운동시에는 순간적으로 열려 음식물이 통과할 수 있도록 해 준다.
   상부식도괄약근은 과거에는 윤상인두근(cricopharyngeus)만이 그 주된 역할을 하는 것으로 생각했으나, 내압을 측정하는 연구에 의한 결과를 보면 상부식도괄약근에 의해 압력을 받고 있는 부위가 윤상인두근 부위보다 넓은 것으로 나타나 요즈음에는 윤상인두근 뿐만 아니라 하부인두수축근, 상부식도근까지 포함하는 개념이 보편적이다.¹⁾
   조직학적검사, 근전도검사, 식도내압검사(intraluminal manometry), 고속촬영법(cineradiography)이나 투시촬영법(fluoroscopy)을 이용한 공간적인 분석 등의 방법을 이용하여 이 근육들의 생리적인 연구가 행하여져 왔었지만, 연하과정은 어떤 기전으로 어떤 신경의 작용에 의해 조절되는지 아직까지 확실히 밝혀져 있지 않고 많은 논란을 일으키고 있는 분야이다.
   조직학적인 연구방법은 여러 가지 방법론의 개발로 최근에는 면역조직화학염색법이나 전자현미경을 이용한 연구보고도 나오고 있지만, 고식적으로 가장 흔히 사용되는 방법이 myofibrillar ATPase등을 이용한 조직화학적 염색방법이다. 특정 근육의 기능적, 대사적 특징은 근섬유의 분포의 합으로 어느 정도 추정할 수가 있고, 근육의 신경지배에 따라 이러한 근섬유의 분포가 바뀌게 되므로, 조직화학적인 연구를 통한 근섬유의 분포의 차이로 근육의 기능을 추정할 수 있다.
   이 가운데 상부식도괄약근에 대한 조직학적인 연구는 주로 개, 염소, 고양이 등의 동물을 이용하여 행하여져 왔었고, 최근 들어 인간의 사체를 이용한 연구가 행하여져 왔다.²⁾ 또, 이들 연구는 대부분 윤상인두근이나 식도근육에 국한되어 연구를 하였고, 근섬유형(fiber type)의 분류는 myofibrillar ATPase를 이용한 분류를 주로 이용하였다. 아직까지 인간의 생체에서 나온 조직으로 상부식도괄약근의 조직화학적연구를 한 경우는 흔하지 않고, 상부식도괄약근 전체를 포괄적으로 한 연구는 흔하지 않다.
   이에 본 연구에서는 윤상인두근을 비롯한 상부식도괄약근을 구성하는 하부인두수측근, 윤상인두근, 상부식도근의 조직화학적 특징의 비교를 통해, 각각의 상부식도괄약근의 역할을 하는 근육들의 조직화학적인 특징과 이를 통한 기능과의 관계를 평가하고, 이러한 특징을 가져온 원인에 대해 고찰하고자 한다.

재료 및 방법

근육의 채취와 처리
   9명의 후두전적출술 환자를 대상으로 하였고 8명의 후두암환자와 1명의 하인두암환자로 모두 남자였으며, 연령은 46세에서 69세로 평균 60.1세였다. 수술 도중 건측의 하부인두수측근, 윤상인두근, 상부식도근, 흉쇄유돌근을 각각 채취하였다. 흉쇄유돌근은 대조군으로 사용하였다. 하부인두수축근은 근육의 중간정도에서, 윤상인두근은 건측의 후외측 부위에서 채취하였고, 상부식도근은 윤상연골 하연에서 약간 떨어진 곳의 근육을 채취하였다. 흉쇄유돌근은 쇄골연에서 약간 떨어진 부위에서 채취하였다. 채취 즉시 모든 조직은 영하 70도의 액화질소로 냉각시켜 보관하였고, 조직절편은 영하 20도로 유지되는 동결절편기(cryostat)을 이용하여 6 m의 두께로 절단하였다.

염  색
   조직은 근섬유의 모양과 크기를 보기 위해 hematoxylin and eosin(H & E) 염색을 시행하였고, 근섬유의 분류를 위해서 myofibrillar adenosine triphosphatase(AT-Pase)염색, nicotinamideadenine dinucleotide tetrazolium reductase(NADH-TR) 염색을 시행하였다. ATPase 염색은 pH 10.5와 4.6에서 각각 전처리(preincubation)한 후 Dubowitz와 Brooke의 방법으로 염색을 하였고, 염색을 한 후 연속적으로 염색된 조직을 비교하여 근섬유를 분류하였다.³⁾
   ATPase 염색은 먼저 조직을 pH 10.5와 pH 4.6의 용액으로 15분간 전처리한 후 pH 9.4의 sodium ATP가 들어있는 시약에 30분간 반응시켰다. 그후 1% CaCl2용액에 2분간 3회 반응시키고, 2% CaCl2용액에 1분간 2회 반응시킨 후 증류수로 5분간 충분히 세척을 하였다. 1% Ammonium sulfide 용액에 30초간 발색시킨 후 세척한 다음 탈수, 투명, 봉입의 과정을 거쳤다.
   NADH-TR염색은 NADH와 nitro blue tetrazolium이 들어있는 NADH-TRase 용액에 37도로 30분간 반응시킨 후 증류수로 세척한 다음 아세톤에 2분간 반응시킨 후 탈수, 투명, 봉입시켰다.

근섬유형 분류 및 근섬유크기측정
   염색을 한 조직은 모두 카메라가 달린 Zeiss현미경을 이용하여 100배 확대시야에서 사진을 찍은 후 인화(3×5〃, 최종확대율 ×165)하였다.
   H & E 염색을 한 조직으로 전체적인 모양 및 근섬유의 특징을 살펴보았다.
   Myofibrillar ATPase염색을 한 조직은 각각의 사진에서 근섬유를 진하게 염색된 부위, 중등도로 염색된 부위, 연하게 염색된 부위의 3단계로 나누어서 Brooke와 Kaiser의 분류방법으로 I형, IIA형, IIB형으로 분류하였다.⁴⁾ 근섬유분류(fiber typing)는 연속되는 조직을 pH 10.5와 4.6으로 전처리한 것을 비교한 다음, 각각의 근육에서 각 근섬유형(fiber type)이 차지하는 비율을 구하였다. 각각의 근섬유 조직에서 서로 다른 2가지의 pH로 슬라이드 1장씩 염색하였고, 염색된 연속절편 조직 슬라이드의 동일한 부위를, 슬라이드 당 1~2시야 사진촬영하였다. 서로 다른 pH의 동일 근섬유를 비교 분류해야 하기 때문에 각각의 촬영된 사진으로 근섬유다발 구역 주로 근다발막(perimysium)이 그 경계가 되었다-을 정한 다음 그 구역 안의 근섬유를 분류하였다. 근욱이 성기게 분포하고 있는 윤상인두근과 상부식도근은 시야 당 150개 정도의 근섬유을 분류하였고, 근육이 밀접하게 분포하고 있는 하부인두수축근과 흉쇄유돌근은 시야 당 200개 이상의 근섬유를 분류하였다. 즉 9명의 부위별 근섬유조직의 연속절편 슬라이드의 동일 부위를 1~2시야 사진촬영하여 계측하였다.
   NADH TR 염색을 한 조직도 사진을 찍은 다음 진하게 염색된 부위, 연하게 염색된 부위의 2단계로 나누어 각각 산화성(oxidative) 또는 해당성(glycolytic)으로 분류하였다.
   각각의 근섬유형에 대해서 Image pro plus(media cybernetics) 소프트웨어를 이용하여 최소지름을 구한 다음 근섬유형에 따른 크기의 차이를 비교하였다. 최소근섬유지름은 근섬유가 비스듬하게 잘렸을 경우의 오차를 없애기 위해 근섬유의 중심을 지나는 최소지름을 측정하였다.

자료처리 및 분석
   근섬유분류의 정확도를 위해 같은 사진을 서로 다른 날 여러 번 분석하였고, 근섬유크기도 서로 다른 날 3회 이상 측정하여 재현성을 확인하였다.
   근섬유형에 따른 근섬유크기의 비교는 Student's t-test를 이용하였고 유의도가 0.05이하일때 유의하다고 판정하였다.

결     과

   Myofibrillar ATPase염색(pH 10.5)에서 I형 근섬유는 연하게 염색되고, IIA형과 IIB형 근섬유는 진하게 염색되며, myofibrillar ATPase염색(pH 4.6)에서는 I형 근섬유는 진하게 IIB형 근섬유는 진하거나 중간정도로 염색되고, IIA형 근섬유는 연하게 염색된다(Table 1, Fig. 1). NADH-TR염색에서 진하게 염색된 부위는 산화성으로, 연하게 염색된 부위는 해당성으로 판정하였다. 근섬유의 H & E 염색, myofibrillar ATPase염색(pH 10.5, pH 4.6), NADH-TR염색의 대한 예는 Figs. 2, 3, 4, 5에 나와 있다.

형태학적 특징
   모든 조직에서 하부인두수축근의 근섬유의 배열과 모습은 윤상인두근이나 상부식도근의 모습보다는 오히려 흉쇄유돌근의 모습과 비슷했다. 하부인두수축근은 흉쇄유돌근처럼 근섬유들이 바둑판(checkerboard)처럼 배열되어 있었고, 주위 결체조직이 적은 반면, 윤상인두근이나 상부식도근에서는 근내막(endomysium)과 근다발막(perimysium)에 탄력섬유, 지방질등을 포함한 결체조직이 많이 있어 근섬유간에 간격이 넓었고, 일부 근섬유들은 크기가 줄어들어 결체조직과 합쳐지기도 했다.

근섬유분류(Table 2)
   하부인두수축근에서는 대부분의 섬유가 pH 10.5의 알칼리상태로 전처리한 ATPase염색에서 진하게 염색되고 pH 4.6의 산성상태로 전처리한 ATPase 염색에서 연하게 염색되는 IIA형 근섬유(67.8%)가 많았다. 윤상인두근과 상부식도근에서는 I형 근섬유(78.9%, 85.24%)가 더 많았다. 개인간에 약간의 차이는 있었지만 전체적으로는 비슷한 결과를 보였다. 대조군으로 쓰인 흉쇄유돌근에서는 I형근섬유와 II형 근섬유가 비슷한 비율을 보였다.
   각 부위의 근섬유의 산화성이 강한 근섬유의 비는 I형 근섬유가 많은 윤상인두근과 상부식도근에서는 75.9%와 60.8%로 높은 것을 알 수 있고, II형 근섬유가 많은 하부인두수축근과 흉쇄유돌근에서는 34.5%와 39.6%로 오히려 해당성의 근섬유가 많았다(Table 2). 이것으로 I형 근섬유와 산화성의 근섬유가 상관관계가 있음을 짐작할 수 있었다.

근섬유의 크기 Muscle fiber diameter
   상부식도괄약근의 근섬유에서 II형 근섬유의 최소지름이 I형 근섬유의 최소지름보다 통계적으로 유의하게 컸다(p<0.05). 흉쇄유돌근에서는 I형 근섬유와 II형 근섬유간에 최소지름에 통계적으로 유의한 차이가 없었다(p>0.05). 모든 근섬유조직에서 IIA형 근섬유와 IIB형 근섬유간의 최소지름의 차이는 통계적으로 유의하지 않았다(p>0.05)(Table 3).

고     찰

   근섬유의 분류는 마이오글로빈(myoglobin)의 함량에 따른 붉은 정도(redness)의 차이로 적색섬유(red fiber)와 흰색섬유(white fiber)로 분류되며, 서로 다른 생리학적 특징을 갖는다. 적색섬유는 산소를 잘 끌어당기고 붙잡고 있어서 유기호흡을 하고, 지름이 적으며, 흰색섬유는 주로 무기호흡으로 대사를 하며 지름이 크고 에너지를 당원(glycogen) 형태로 저장한다. 따라서 적색섬유는 비록 느리게 수축을 하지만, 지속적인 긴장성 운동에 쓰이며, 에너지는 주로 산소를 이용한 호흡과정을 통해 공급받는다. 흰색섬유는 빠르고 힘이 많이 드는 일을 하는데 주로 쓰이며 무기호흡에 의해 당원을 분해하여 에너지를 공급 받으므로 지속적인 운동을 하는 능력은 떨어진다.⁵⁾ 따라서 특정근육의 기능적, 대사적 특징은 각 근섬유의 분포비율에 따라 어느 정도 추정가능하다. 이러한 개개 근섬유의 대사적인 특징을 구분해 주는 방법은 조직화학적기술의 발달과 더불어 여러 가지가 생겨났고, 이와 함께 여러 분류방법이 개발되었다. 그 중 가장 흔히 쓰이는 분류방법은 Engel이 1962년에 제안한 방법을 Brooke와 Kaiser가 1970년에 변형시킨 myofibrillar ATPase의 반응에 따라 나누는 방법으로 근섬유를 I형과 II형으로 나누고, II형은 IIA, IIB로 나눈다.⁴⁾⁶⁾ 이것은 알칼리상태로 전처치한 염색에서 I형 근섬유는 연하게 염색되고, 산성상태로 전처치한 염색에서 IIA형 근섬유만 연하게 염색되는 성질을 이용하는 방법이다. 근섬유의 생리학적 특징을 보면 I형 근섬유는 수축시간이 느리고, 산화성의 성질을 가지고 있고, 피로에 잘 견디며, IIB형 근섬유는 수축시간이 빠르지만, 해당성의 성질을 가지고 있으며 쉽게 피로해지고, IIA형 근섬유는 빠르게 수축을 하지만 어느 정도는 피로에 견디어 I형과 IIB형 근섬유의 중간정도의 성질을 가지고 있다. 산화효소로 염색한 조직과 비교해보면 IIA형 근섬유는 산화성과 해당성의 성질을 모두 가지고 있다고 한다.³⁾
   상부식도괄약근은 인두와 식도의 경계부위에서 평상시에는 닫혀있다가 연하운동등의 생리적인 상태에만 열리는 인두식도분절(pharyngo-esophageal segment)로, 하부인두수축근의 일부, 윤상인두근, 상부식도근으로 이루어져 있는 것으로 생각되고 있다. 위의 결과는 식도내압검사(manometry)에서 압력이 높은 부위가 방사선학적 검사상 위의 근육들과 일치하기에 나온 것이다. 이는 식도내압검사상 가장 압력이 높은 부위가 윤상인두근보다 넓은 부위에 걸쳐 분포하고, 또 하부인두수축근의 근전도검사의 활동전위가 윤상인두근의 압력이 변함에 따라 같이 변하고, 연하운동시에 감소하므로 뒷받침된다.¹⁾ 상부식도괄약근 중에 가장 중요한 구성요소는 윤상인두근으로 여겨지고 있고 윤상인두근만이 지속적인 기저장력(basal tone)을 가지고 있고, 연하운동시에 이완이 되고, 상부식도괄약근의 압력변화에 따라 근전도검사의 활동전위가 변한다고 알려져 있다.⁷⁾
   하부인두수축근은 짧고 빠른 수축을 하여 음식물이 식도로 넘어갈 수 있도록 하는 역할을 한다. 이 근육에서 II형 근섬유가 많은 것은 이러한 근육의 특징과 잘 일치하고, 기존의 다른 보고들도 이와 일치하는 결과를 보이고 있다. 본 연구에서는 II형 근섬유가 차지하는 비율이 82%가 나왔고, Hyodo 등은 80.6%(개), Brownlow등은 82%(인간), Laurikanen등은 75.8%(인간)의 결과를 보고하였다.^8)9)10)11)
   윤상인두근에서는 I형 근섬유(78.9%)가 우세한 것으로 관찰되었고, 역시 다른 여러 연구와 일치하는 소견을 보이고 있다.^2)9)10)11) I형 근섬유가 많은 것은 윤상인두근이 지속적인 긴장성 수축을 유지하여 괄약근의 역할을 하는데 중요한 작용을 할 것으로 여겨진다. II형 근섬유는 약 20~30% 정도를 차지하고 있는데, Bonington 등은 이들 II형 근섬유는 연하직후의 빠른 수축에 관여하고, 또 짧은 기간동안 압력이 증가할 때 상부식도괄약근이 열리지 못하도록 도움을 주는 기능을 할 것으로 보고하였다.¹²⁾ Sasaki등은 면역조직화학염색상 윤상인두근의 후방부는 II형 근섬유가, 전방부는 I형 근섬유가 많이 분포하고 있다고 보고하였다.¹³⁾
   이번 연구에서 보면, 하부인두수축근에서 상부식도근쪽으로 갈수록 I형 근섬유의 비율이 커지는 것을 볼 수 있었다. Hyodo등은 개의 상부식도괄약근에서 근섬유형의 구성이 식도쪽으로 갈수록 점점 바뀌어 가고 이 근육들 사이에 조직학적인 명확한 경계가 없음을 보였다.¹¹⁾ Ryu등은 이러한 근섬유형의 점진적인 변화가 상부인두수축근의 빠른 연동운동에서 식도의 느린 연동운동으로의 조화로운 움직임(coordinated movement)에 기여할 거라고 보고하였다.⁸⁾
   Brownlow는 I형 근섬유가 주로 산화성이 있는 섬유로 되어 있고, IIA형과 IIB형의 근섬유는 산화성인지 해당성인지에 대한 변이(variation)가 크다고 하였다.⁹⁾ 본 실험에서도 I형 근섬유가 많은 윤상인두근과 상부식도근의 근섬유는 산화성이 있는 섬유로 주로 구성되어 있고, 하부인두수축근은 주로 해당성의 근섬유로 구성되어 있었다.
   근섬유의 크기는 여러 가지 인자에 의해 영향을 받는다. 나이, 성별, 직업(운동선수), 조직을 동결할 때까지 걸리는 시간 등이 근섬유의 크기에 영향을 줄 수 있다. 일반적으로 II형 근섬유는 빠른 수축을 하고, 힘이 많이 드는 일을 해야 하기 때문에 I형 근섬유보다 지름의 크기가 크다. 이 실험에서도 근섬유의 크기는 흉쇄유돌근을 제외하고 II형 근섬유가 I형 근섬유보다 컸다.
   윤상인두근이나 하부인두수축근의 근섬유의 크기는 다른 골격근과 비교했을 때 40에서 50% 정도의 크기라고 알려져 있는데, 이것은 수축력과 관련이 있을 수도 있다. 윤상인두근의 근섬유는 모양이나 크기에 있어 변이가 큰데 이것은 근섬유의 길이가 일정하지 않고, 근섬유가 부착하는 부위에 다다르면 방추형의 모양처럼 근섬유의 크기가 점점 줄어들기 때문이라는 의견도 있다.⁹⁾¹²⁾
   상부식도괄약근은 연하운동에 있어 중요한 작용을 하는 근육들로, 연하운동의 병태생리 및 연하곤란을 이해하는데 반드시 짚고 넘어가야 하는 부분이다. 상부식도괄약근의 신경지배에 대해서는 많은 논란이 있다. Lamere는 상부식도괄약근이 주로 미주신경의 인두가지에 의해 지배된다고 하였고,¹⁴⁾ Sprague는 미주신경, 설인두신경(glossopharyngeal nerve), 경부교감신경절의 가지로 이루어지는 인두신경총(pharyngeal plexus)에 의해 지배를 받는다고 보고하였다.¹⁵⁾ 하부인두수축근은 반회후두신경, 교감신경, 상후두신경의 외측가지(external branch of superior laryngeal nerve), 반회후두신경과 상후두신경의 외측가지와 미주신경의 인두가지에 의해 지배된다는 다양한 보고가 있다. 윤상인두근도 미주신경의 인두가지, 반회후두신경,미주신경의 인두가지와 반회후두신경, 반회후두신경과 교감신경, 그리고 교감신경과 부교감신경에 의해 신경지배를 받는다는 다양한 보고가 있어 왔다. 이런 신경지배에 관한 연구는 주로 해부학적인 박리(dissection)에 의존하여 신경지배를 연구한 것이 많은데, 이것은 다음과 같은 이유로 맹점이 있다. 첫째로 이들 신경들은 대부분 서로 교통가지(communication branch)를 통해 교합(anastomosis)을 이루고 있는 경우가 대부분이고, 둘째, 해부학적 기술로는 신경말단(nerve terminal)을 볼 수가 없기 때문에 이 신경이 운동신경인지 감각신경인지 구별할 수가 없고, 이 신경이 혈관으로 가는 신경인지 근육으로 가는 신경인지 알 수가 없다. 기능적인 연구에 의하면 윤상인두근의 운동신경은 주로 미주신경의 인두식도가지 또는 인두가지에 의해 지배된다는 보고도 있고, 수술중 근전도검사를 이용한 연구에서는 윤상인두근이 주로 반회후두신경의 지배를 받는다는 보고도 있다.¹⁶⁾ 또다른 연구에 의하면 윤상인두근은 전방부는 반회후두신경이, 후방부는 인두신경총이 우세하게 지배를 하는 양측성 지배라는 보고도 있다.¹³⁾
   근섬유형을 결정하는 것이 운동단위이므로 근섬유형에 차이가 있으면, 근섬유의 운동단위, 즉 지배신경에 차이가 있어서 근섬유형의 분포에 차이가 있을 것이라 생각할 수 있다. Mu와 Sanders에 의하면, 하부인두수축근은 인두신경총, 윤상인두근은 주로 반회후두신경의 지배를 받고 부분적으로 상부신경총의 지배를 받으며, 상부식도근은 반회후두신경의 지배를 받는다고 보고하였고, 이 차이가 근섬유형의 차이와 연관이 있을 것이라고 보고하였다.²⁾
   인두신경총의 일부인 설인두신경이나 교감신경은 윤상인두근과 점막, 또는 혈관의 감각을 지배할 것으로 여겨진다. 설인두신경을 절단하면 식도-상부식도괄약근 점막반사는 차단시키지 못하고 인두-상부식도괄약근 점막반사(pharyngo-UES mucosal reflex)가 차단이 되는 것으로 보아 이 신경이 인두점막반사의 구심성경로로 작용할 것으로 여겨진다.¹⁷⁾
   신경지배의 차이와 근섬유내의 신경분포의 차이가 상부식도괄약근의 연하기능에 어떤 차이를 야기할지 향후 상부식도괄약근의 신경지배와 이에 따른 근육의 기능에 관한 분야에 대한 연구가 더 진행되어야 할 필요가 있을 것으로 사료된다.

결     론

   인체의 연하운동에 관여하는 근육 중 상부식도괄약근에 해당하는 근육에서 I형 근섬유의 분포가 하부인두수축근 18%, 윤상인두근 78%, 상부식도근 85%, 흉쇄유돌근(대조군) 43%로 윤상인두근과 상부식도근에서 유의하게 1형 근섬유의 비중이 높았고, 각각의 근육에서 근섬유의 크기는 대조군인 흉쇄유돌근을 제외한 하부인두수축근, 윤상인두근, 상부식도근에서 유의한 정도로 I형 근섬유가 II형 근섬유보다 작았다.
   이상의 실험으로 윤상인두근과 상부식도근에서 느린 연축을 하고 산화성이 많은 I형 근섬유가 많은 것은 연하와 구토등에서 이들 근육이 지속적인 수축을 하는 괄약근의 역할을 하는 것과, 하부인두수축근에서 II형 근섬유가 많은 것은 짧고 빠른 수축을 하는 이 근육의 생리적인 특징과 잘 부합됨을 알 수 있었다. 또 이러한 근섬유형의 차이는 이러한 기능을 가져오게 한 신경지배와 관련이 있을 수 있다.
   본 연구의 연장으로 향후 이 연구를 기초로 삼아 미주신경마비로 인한 연하곤란 환자에서의 조직화학적인 연구를 통해 상부식도괄약근의 변화양상을 알아보고, 상부식도괄약근의 신경지배에 관한 연구를 병행하여 연하곤란과 상부식도괄약근과의 관계를 통해 연하곤란환자의 임상적인 치료에 도움을 주는 방향으로 발전시켜 나갈 수 있을 것으로 사료된다.

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