교신저자：남순열, 138-736 서울 송파구 풍납동 388-1  울산대학교 의과대학 서울아산병원 이비인후과학교실
              전화：(02) 3010-3966 · 전송：(02) 489-2773 · E-mail：synam@amc.seoul.kr

서     론

   경부심부감염은 항생제의 사용으로 그 빈도가 감소된 것으로 알려져 있으나¹⁾ 적절한 치료를 하지 않을 경우 치명적인 결과를 초래할 수 있다. 많은 항생제가 추가 개발되었고 구강 관리가 개선되었지만 여전히 치성질환이 경부심부감염의 가장 흔한 원인으로 알려져 있다.¹⁾ 경부심부감염의 치료로는 절개 및 배농과 더불어 적절한 항생제 사용이 중요하며 항생제 감수성 검사를 시행하여 동정균에 맞는 항생제로의 교체가 필요하다. 치료의 한 축인 항생제를 올바로 사용하기 위해서는 경부심부감염 환자에서 동정균의 종류 및 항생제 감수성을 알아야 한다. 저자들이 알아본 바로는 국내 문헌에서 경부심부감염의 동정균에 대한 항생제 감수성만을 주제로 하여 다룬 문헌은 없었다. 본 연구에서는 경부심부감염 환자를 대상으로 경부농양의 세균배양검사 및 항생제 감수성 검사를 시행하여 동정균의 종류와 항생제 감수성의 최근 경향에 대해 알아보고자 하였다.

대상 및 방법

   1998년 1월부터 2003년 12월까지 6년간 본원에 입원 치료한 경부심부감염 116예 중에서 균동정을 시행한 76예에 대하여 의무기록을 후향적으로 분석하여 이들의 세균 배양검사 및 항생제 감수성 검사를 알아보았다. 남자 74명(64%), 여자 42명(36%)으로 성비는 1.76：1이었다. 평균 연령은 47.2±18.4세(3~85세)이었다. 경부전산화단층촬영을 통해 악하강, 측인두강, 저작근강, 이하선강, 기도전강, 인두후강, 추체전강에 농양의 형성이 확인된 경우 경부심부감염으로 진단하였다. 경부심부감염으로 진단 후 즉시 항생제 치료를 시작하였고 수술적 배농은 입원 1일 내에 시행하였다. 116예의 환자 중 76예의 환자는 절개배농과 항생제 치료를 병행하였으며, 수술적 배농을 시행한 환자는 매일 1~2차례 포비돈 아이오다인(povidone iodine) 용액과 항생제로 세척하였다. 40예의 환자는 절개배농없이 항생제 치료만을 시행하는 보존적 요법으로 치료하였다. 항생제 감수성검사 결과가 나오기 전까지 ampicillin/sulbactam(Unasyn^®) 3.0 g을 6시간 간격으로 정주하였다. 경부전산화단층촬영에서 경부농양에 기포가 포함되어 혐기성균 감염이 의심되거나 수 일내 증상의 호전이 없는 경우는 metronidazole 500 mg을 8시간 간격으로 추가 정주하였다.
   경부전산화단층촬영에서 농양의 형성이 크고 뚜렷하여 수술적 배농이 필요하다고 판단된 경우 또는 후두경 검사상 기도의 압박이 관찰되거나 부종이 심하여 수술적 감압술이 필요하다고 판단된 경우 수술장에서 절개 배농을 하였고 동시에 균배양검사를 시행하였다. 면봉을 이용하여 무균적으로 농양을 채취하였으며, 검체는 무균 면봉(sterile transport swab, COPAN innovation company)에 묻혀 수술 후 진단검사의학과 미생물 검사실로 보냈다. 76예 모두에서 호기성과 혐기성 균 검사를 모두 시행하였으며, 호기성 균주의 검사는 혈액한천평판배지(5% sheep's blood agar plate)와 초콜릿평판배지(chocolate agar plate), 맥콩키평판배지(MacConkey's agar plate)에 접종하여 35℃ 배양기(CO₂농도 6%)에서 48시간동안 배양하였다. 혐기성 균주의 검사는 브루셀라 배지(Brucella agar plate)에 접종하여 48시간 동안 혐기성 상자에서 배양하였다. 분리된 균은 생화학적 검사 및 MicroScan Pos Combo type 12 Panel(Dade Behring Inc., West Sacramento, CA, USA)을 이용하여 동정하였다. 균이 자라면 MicroScan(Dade Behring Inc., West Secramento, CA, USA)-자동화 균동정 및 항균제 감수성 시스템으로 동정 및 감수성 검사를 하였다 
   통계처리는 Student t-test와 Mann-Whitney U test를 이용하여 p<0.05인 경우에 유의하게 판단하였다. 

결     과

재원일수 및 혈액검사
   경부공간에 따른 재원일수는 Fig. 1과 같았으며, 다경강이 29.3±13.4일로 가장 길었다. 다경강(multiple neck space)에 농양이 있는 경우 부인강이나 악하강에 비해 통계적으로 유의하게 평균재원일수가 길었다(p=0.002).
   균동정을 실시한 그룹 내에서 균이 동정된 그룹과 동정되지 않은 그룹간의 재원일수에서 통계적 유의한 차이는 없었다(p=0.223). Klebsiella pneumoniae가 동정된 그룹의 평균 재원일수는 18.6±8.7일이며, Streptococci spp는 11.4±5.8일로 두 군간에 통계적으로 유의한 차이를 보였다(P=0.034). 하지만 단일 경부공간 농양에서 Klebsiella pneumoniae가 동정된 그룹과 Streptococci가 배양된 그룹의 평균재원일수를 비교할 때는 두 군간의 통계적 차이는 없었다(p=0.116). 남녀 간에 평균재원일수의 차이는 없었다. 당뇨 환자의 평균재원 일수는 14.8일로 비당뇨 환자의 12.1일에 비해 길었으나 통계적인 차이는 없었다(p=0.477).
   혈액검사상 혈중 백혈구의 개수는 평균적으로 재원 1일째 14800±5520이었으며 5일째 8930±4451로 감소하였다(Fig. 2). 균이 동정된 군과 동정되지 않은 군에서 혈중 백혈구의 개수의 차이는 통계적으로 유의하지 않았다(p=0.401).

세균배양검사
   52명(68.4%)에서 균이 동정되었으며, 24명(31.6%)에서는 균이 자라지 않았다. 동정된 균은 58예(86.6%)에서 호기성이었고, 9예(13.4%)에서 혐기성이었다. 그리고 7명(13.5%)의 환자에서 혐기성 균과 호기성 균이 함께 배양되었다. 10명(19.2%)에서 혼합감염(polymicrobial)을 보였다. 혐기성 균은 전체 동정된 균의 13.4%를 차지하였다. 
   호기성균을 빈도순으로 보면 Streptococcus viridans 34%, Klebsiella pneumoniae 19.4%, Streptococcus Group F 11. 9% 그리고 β-hemolytic streptococci 11.9% 순이었고 혐기성균은 Peptostreptococcus가 7.5%로 가장 빈도가 높았다(Table 1). Staphylococcus aureus는 배양되지 않았다. 

농양의 위치에 따른 동정균
   내원 당시 촬영한 경부전산화 단층촬영에 나타난 76예의 감염부위별 분포는 부인강 22예(28.9%), 악하강 13예(17.1%), 선천성 낭(새열낭종 5예, 갑상설관낭종 2예) 7예(9.2%), 내장혈관강(visceral vascular space) 7예(9.2%), Ludwig 농양 6예(7.9%), 경부임파선 농양 5예(6.6%), 기타 7예(9.2%) 순이었으며, 2곳 이상의 다른 경부공간을 침범한 경우는 9예(11.8%)였다.
   농양의 위치에 따라 배양균의 종류에 차이를 보였고, Streptococci가 부인강과 악하강에서 각각 동정된 균의 71%와 93%를 차지하였음에 비해 Klebsiella는 부인강에서 9.5%만 동정되었고 악하강에서는 동정되지 않았다. 그러나 경부임파선농양과 다경강(multiple neck space)에서는 Streptococci는 동정되지 않았으나 Klebsiella는 각각 100%와 55.5%에서 동정되었다(Table 2). 

항생제 감수성검사
   항생제 감수성 검사를 실시한 호기성균의 43예(43/58, 74.1%)가 모든 항생제에 감수성을 나타냈으며 15예(15/58, 25.9%)가 일부 항생제에 내성을 가졌다. 내성균은 Klebsiella pneumoniae 13예 모두에서 ampicillin에 내성을 보였고 Enterobacter 1예 중 1예에서 ampicillin에 내성을 그리고 β-hemolytic streptococci 8예 중 1예에서 erythromycin과 clindamycin에 내성을 보였다. 그러나 Streptococci (41예)는 β-hemolytic streptococci 1예를 제외하고 항생제 내성을 보이지 않았다(Table 3). 모든 예에서 cephalosporine 계통의 약물에 감수성이 있었으며 ampicillin/sulbactam에도 감수성이 있었다. 동일 균종 내에서 항생제 감수성의 차이를 보이지 않아 항생제 감수성에 따른 임상 경과의 차이는 분석하지 못하였다. 

기저질환
   당뇨병을 가진 7명의 환자중 6명에서 균이 동정되었으며, Klebsiella pneumoniae 3예, Streptococci 3예, 혐기성균 1예 순이었다. 1명의 환자가 후두암으로 방사선치료를 받은 병력이 있었으며 Klebsiella pneumoniae가 배양되었다. 면역저하나 약물 등의 특이 병력을 가진 환자는 없었다. 

치  료
   76명의 환자 중 사망한 예는 없었으며 모두 치료 후 호전되었고 5명의 환자가 중환자실 치료를 받았고 8명의 환자에 대해 기관절개술을 시행하였다.

고     찰

   이번 연구에서 남녀의 성비는 1.76：1로 남자가 더 많았으나 성별에서 큰 차이가 없다는 보고도 있으며, 연령별 분포에서 40대와 50대가 가장 많은 것으로 나타났으나 연령별로 고른 분포를 보인다는 보고도 있다.²⁾³⁾⁴⁾ 
   다경강에 생긴 농양의 경우 단일 경부공간에 생긴 경부심부감염에 비해 농양의 크기 및 절개배농시 상처의 크기가 커서 치료기간이 더 길었다. 
   혐기성균의 배양율이 낮아 혐기성균과 호기성균의 재원일수의 차이는 판단할 수 없었다. Klebsiella pneumoniae가 동정된 그룹의 평균 재원일수가 Streptococci에 비해 통계적으로 유의하게 긴 것으로 나타났으며 이러한 차이는 경부공간에 따른 동정균의 분포와 관련이 있다. 이번 연구에서 Streptococci는 주로 부인강, 악하강, 선천성 낭종(새열낭종, 갑상설관낭종) 그리고 Ludwig 농양에서 많이 배양되었으나 Klebsiella는 경부임파선, 다경강, 내장혈관강의 농양에서 높은 비율로 배양되었다. 경부공간에 따라 동정균이 상이한 것은 급성편도염, 치성질환 그리고 경부심부감염의 다른 원인과도 연관성이 있을 것으로 추정되지만 이번 연구에서 통계적 관련성을 찾을 수는 없었다. 또한 Klebsiella의 병원성도 경부심부감염 환자의 임상 경과에 영향을 미치는 것으로 보인다. Klebsiella가 배양된 환자들의 38.5%가 다경강에 농양이 있었으며, 다경강 환자들의 55.5%에서 Klebsiella가 배양되었다. Sethi와 Stanley는 64명의 경부심부감염 환자 중 사망에 이른 5명에서 4명이 Klebsiella가 배양되었으며 나머지 한 명은 균이 동정되지 않았다고 보고한 바 있다.¹⁾ Klebsiella pneumoniae의 병원성은 숙주의 대식세포의 기능에 의해 결정된다. 따라서 환자의 면역력이 저하되거나 당뇨병이 있는 경우 질병의 경과가 더 심할 수 있다. 고혈당 상태에서는 대식세포의 기능이 떨어지므로,⁵⁾ 당뇨병을 가진 경부심부감염 환자는 엄격한 혈당 조절이 필요하다. 
   혈중 백혈구 수치는 평균적으로 5일째 정상화 되었는데, 경부심부감염 환자에서 치료 반응을 보는데 혈중 백혈구 수치를 참고할 수 있겠다. 
   Har-El 등⁶⁾은 배양된 예의 60% 이상에서 혼합감염이었고 그 중의 40%가 혐기성균이라고 보고하였다. 하지만 이번 연구에서 균배양 양성율은 68.4%이었으며 이중 호기성균이 86.6%였으나, 혼합감염은 19.2%였고 혐기성균은 13.4%에 지나지 않았다. 210예의 경부심부감염을 대상으로 Parhiscar와 Har-El이 보고한 바에 의하면 균배양 양성율은 87%였고 이중 호기성균이 65%, 혐기성균이 35%를 차지하였으며 혼합감염은 62%를 차지하였다.⁴⁾ 저자들의 경우 전체 균배양 양성율 및 혐기성균의 균배양 양성율이 Parhiscar와 Har-El의 보고보다 낮으나 호기성균의 균배양 양성율만을 서로 비교하면 저자들이 59%이고 Parhiscar와 Har-El은 57%로 비슷한 결과를 보였다. 이렇게 혼합감염과 혐기성균의 양성율이 낮은 데에 두 가지 이유를 들 수 있겠다. 먼저 대부분의 환자에서 균배양 검사 시행 전에 경험적 항생제 치료를 시행하였으며, 둘째 균배양 검사의 지연이 이유가 될 수 있겠다. 
   혐기성균을 배양하기 위해서는 천자한 액체 검체를 주사기에 담아 30분 이내에 미생물검사실로 이송하여 혐기균 배양 용기로 옮겨야 한다.⁷⁾ 이번 연구에서 혐기성균이 낮게 배양된 것은 검체의 채취를 내부에 산소가 없는 주사기가 아닌 무균 면봉을 이용하였고 검체 채취에서 배양까지 수 시간 이상 걸렸기 때문으로 생각된다. 혐기성균의 배양을 위해서 Kanamycin-vancomycin laked blood(KVLB) 배지나 Phenylethyl alcohol sheep blood(PEA) 배지와 같은 혐기성균에 대한 선택적 배지의 사용 등과 같은 주의 깊은 세균배양 설계가 필요할 것이다.
   혐기성균은 상기도 감염과 만성경과를 보이는 두경부 감염에 흔하며 생명에 위협을 줄 수도 있다. 타액에서 혐기성균과 호기성균의 비율은 대략 10：1 정도로 혐기성균은 사람의 구인두 점막의 상재균에서 우위를 차지하고 있고 내부 기원의 박테리아 감염의 흔한 원인이 될 수 있다는 점에서 간과해서는 안된다. 
   경부심부감염에서 임상적으로 중요한 혐기성균은 Bacteroides, Prevotella, Porphyromonas, Fusobacterium 그리고 Peptostreptococcus 등이다.⁷⁾ 조직괴사나 혈액공급이 제한되는 어떤 조건에서도 혐기성균 감염이 발생할 수 있으며 외상, 이물질, 종양, 수술, 부종과 혈관질환이 혐기성감염의 기회가 될 수 있다. 또한 호기성균이나 통성박테리아(facultative bacteria)는 혐기성균이 자라기 좋은 조건을 제공하며, 호기성균과 혐기성균의 혼합감염은 병원성이 증가한다는 실험연구들이 있다.⁸⁾ 편도주위 농양이나 후인두농양에서 호기성균과 혐기성균의 혼합감염이 두드러진다. 화농성 임파선염에서 Fusobacterium spp., Peptostreptococcus 등의 혐기성균이 25% 정도 배양되었으며, 대부분 치성 또는 편도감염과 관련이 있었다는 보고도 있다.⁷⁾
   Lee 등⁹⁾이 본원에서 1994년부터 2000년까지 6년간 66예를 대상으로 시행한 연구에서 Streptococci가 54.3%, Staphylococci가 20%, Klebsiella가 14.3%를 차지하였다. Streptococci와 klebsiella는 각각 61%와 19.4%로 늘어난 대신에 Staphylococci는 전혀 배양되지 않았다. 이전의 다른 저자들²⁾³⁾⁴⁾의 보고와 비교하여 볼 때 이번 연구에서 Streptococcus viridans와 Klebsiella pneumoniae의 빈도가 높게 나타났다. 또한 최근에 Huang 등¹⁰⁾(각각 33.9%와 33.9%)과 Wang 등¹¹⁾도(각각 40.2%와 29.3%) 저자들의 연구와 일치하게 Streptococcus viridans와 Klebsiella pneumoniae의 빈도가 높게 나타났다고 보고하였다. 
   이번 연구에서 한가지 특이한 점은 경부심부감염의 흔한 원인균의 하나인 Staphylococcus aureus가 전혀 배양되지 않았다는 점이다. 본원에서 시행된 최근 3년간의 폐쇄농양에 대한 배양검사 결과 Staphylococcus aureus가 가장 많이 동정되었지만 이비인후과의 경부심부감염 환자를 대상으로 해서는 단 한 건도 배양되지 않았다. 따라서 균배양 과정상의 문제는 아닌 것으로 보이며 경부심부감염 병원균의 변화에 따른 결과일 가능성이 있다. 경부심부감염의 세균학에 대한 보고가 많지 않아 제한이 있지만 이전의 연구들^{2)3)4)6)9)10)11)}과 비교해 보면 Streptococcus viridans와 Klebsiella pneumoniae는 증가하는 반면에 Staphylococcus aureus는 점차 감소하는 경향을 조심스럽게 추정해 볼 수 있겠다(Table 1). 
   경부심부감염의 원인균도 시대에 따라 변화하였는데 항생제 사용 전에는 Hemolytic streptococci가 가장 흔한 병원균이었지만 항생제 사용 시대에 들어서면서 Staphylococcus aureus가 가장 흔한 단일 원인균으로 변화되었고 최근에는 Streptococcus viridans가 가장 흔한 원인균이 되었다.¹⁰⁾ Har-El 등⁶⁾은 이런 변화를 경부심부감염의 주요 원인이 편도인두염에서 치성질환으로 옮겨간 것으로 설명하였다.
   이번 연구에서 가장 흔한 기저 질환은 당뇨병이었다. Huang 등¹⁰⁾은 당뇨병을 가진 환자들의 56.1%에서 Klebsiella pneumoniae가 동정되어 당뇨병을 가지고 있는 경부심부감염 환자들에서 가장 흔한 병원균이 Klebsiella pneumoniae라고 보고하였는데 저자들의 경우에도 당뇨병을 가진 환자들의 50%에서 Klebsiella pneumoniae가 동정되었다. 따라서 당뇨병을 가진 경부심부감염 환자들에게 균동정 결과가 나오기 전까지 항생제를 사용할 때, Klebsiella pneumoniae에도 유효한 항생제 사용을 고려해야 한다. 
   배양된 호기성균의 74.1%에서 모든 항생제에 감수성을 나타내고 25.9%가 일부 항생제에 내성을 보였다. Macrolide 계열에 내성을 갖는 1예를 제외하고 모두 ampicillin에 내성을 보이나, 실제 임상에서 ampicillin 단독을 경부심부감염에 사용하는 경우는 없으므로 현재 임상적으로 널리 쓰는 항생제에는 잘 반응하는 것으로 조사되었다. 균종별로 구분하자면, macrolide 계열에 내성을 보이는 Streptococcus pyogenes 1예가 배양되었을 뿐 ampicillin 내성을 보이는 Streptococci는 배양되지 않아서 Streptococci는 거의 대부분 항생제에 잘 반응하는 것으로 조사되었다. 하지만 Klebsiella pneumoniae는 ampicillin에 모두 내성을 보이는 것으로 조사되어 Klebsiella pneumoniae의 빈도가 점차 증가하는 것을 고려할 때 ampicillin 단독 사용 보다는 β-lactamase 억제제가 포함된 항생제 사용이 바람직하겠다. 
   경부심부감염에서 항생제를 선택할 때 구강상재균, 항생제 감수성 경향과 환자의 균배양 결과를 고려해야 한다. 경부심부감염에 관여하는 많은 미생물들은 배양하기 까다롭고 어려운 경우가 많으며 배양된 미생물이 모두 동등하게 병원성을 갖는 것은 아니다. 따라서 효과적인 치료를 위해서는 배양된 균종을 직접 대상으로 하여 항생제를 처방할 필요는 없으며, 혼합감염이 많으므로 일반적으로 Streptococci, 혐기성균과 β-lactamase를 생산하는 박테리아를 대상으로 광범위 항생제를 사용한다. 경부심부감염의 대부분의 환자에게는 ampicillin-sulbactam 이나 cefoxitin이 권장되며, 페니실린에 과민반응이 있는 환자에게는 clindamycin에 ciprofloxacin이나 aminoglycoside를 추가한다. 면역저하나 Pseudomonas 감염이 의심되는 경우에는 ticarcillin-clavulanate이나 piperacillin-tazobactam 등이 권장된다.¹²⁾ 
   경부심부감염에서 혐기성균 감염이 40% 이상 차지하는 것으로 추정하나,⁷⁾ 혐기성균의 특성상 신뢰할 만한 균배양이 어렵다. 그러나 다행히 경부심부감염에 관여하는 혐기성균과 항생제 감수성은 대체로 예측 가능해서 많은 환자들을 경험적으로 치료한다.⁷⁾ 혐기성균에 효과가 낮은 항생제로는 aminoglycosides, monobactams, trimethoprim-sulfamethoxazole, quinolone(ciprofloxacin, ofloxacin) 등이 있으며, 효과가 좋은 것으로 알려진 항생제는 penicillin과 β-lactamase 억제제의 혼합제제, cefoxitin, clindamycin, metronidazole, carbapenems 등이 있다.⁷⁾ 혼합감염이 많으므로 호기성균에 효과가 없는 metronidazole 단독요법은 권장되지 않고 clindamycin은 호기성 그람 양성 구균에도 효과적이며 β-lactamase를 형성하는 혐기성균에 광범위한 항균효과를 보인다.⁷⁾ Bacteroides fragillis군, Prevotella, Porphyromonas와 Fusobacterium 등은 cephalosporinase를 생산하여 1세대 세팔로스포린에 내성을 가지지만 cefoxitin은 이 효소에 상대적으로 저항성을 가져 Bacteroides fragillis군에 가장 효과적인 세팔로스포린계 항생제이다.⁷⁾
   농양이 형성된 환경은 많은 항생제에 불리한 환경을 제공한다. 농양의 피막은 항생제의 투과를 방해하며 낮은 pH와 결합단백의 존재, β-lactamase와 같은 불활성화 효소는 항생제의 효과를 저하시킨다.⁷⁾ 따라서 항생제가 최대의 효과를 발휘하기 위해서는 적절한 수술적 배농이 꼭 필요하다.
   이번 연구에서 본원에서 경부심부감염 환자에 대해 일차 항생제로 사용하는 ampicillin/sulbactam(Unasyn^®)에 내성을 보이는 균은 없었으며, ampicillin/sulbactam(Unasyn^®)은 그람 양성균과 음성균 뿐 아니라 혐기성균에 대해서도 우수한 항균력을 가진 것으로 알려져 있다.¹³⁾ 따라서 저자들이 균배양검사 결과가 나오기 전에 일차적으로 사용한 ampicillin/sulbactam(Unasyn^®)은 균동정 결과 및 항생제 감수성 결과가 나올 때까지 적절하게 사용되었다고 할 수 있겠다. 하지만 경부심부감염에서 혐기성균 감염이 40% 이상 차지하고, 혐기성균과 호기성균의 혼합감염시 병원성이 증가함을 고려할 때, metronidazole이나 clindamycin과 같은 혐기성균을 목표로 한 항생제를 경험적으로 병용하는 것도 좋을 것으로 생각된다. 

결     론

   이번 연구에서 Streptococcus viridans와 Klebsiella pneumoniae가 가장 흔한 원인균으로 나타났으며 흥미롭게도 Staphylococcus aureus는 배양되지 않았다. 이전의 연구들과 연계하여 볼 때, Streptococcus viridans와 Klebsiella pneumoniae의 비율이 점차 증가하는 경향을 알 수 있었다. 특히 당뇨병을 가진 환자들에서 Klebsiella pneumoniae가 가장 흔한 병원균이므로 항생제 선택에 있어 이를 고려해야 한다. 호기성균의 25.9%에서 일부 항생제에 내성을 가졌지만 이들 모두에서 본원에서 경부심부감염에 일차적으로 사용하는 ampicillin/sulbactam(Unasyn^®)에 감수성을 가진 것으로 나타났다. 
   이번 연구에서 불충분한 균동정의 방법과 결과에 의해 혐기성 균과 혼합감염이 실제 빈도에 비해 저평가되었을 것으로 사료되며 향후 혐기성 균 배양을 정확히 하는 균배양 설계가 필요할 것으로 보인다. 

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