Diagnostic Value of Velocity Step Rotational Test on Unilateral Peripheral Vestibulopathy.

Park, Hyun Min; Kim, Young Hoon; Rhee, Chung Ku

Korean Journal of Otorhinolaryngology-Head and Neck Surgery > Volume 41(1); 1998 > Article

Original Article

Korean Journal of Otorhinolaryngology-Head and Neck Surgery 1998;41(1): 21-27.

Diagnostic Value of Velocity Step Rotational Test on Unilateral Peripheral Vestibulopathy.

Hyun Min Park, Young Hoon Kim, Chung Ku Rhee

Department of Otolaryngology, College of Medicine, Dankook University, Cheonan, Korea.

일측성 말초성 전정질환에서 Velocity Step Rotational Test의병변의 측별 및 보상정도의 평가에서의 의의

박현민 · 김영훈 · 이정구

단국대학교 의과대학 이비인후과학교실

주제어: 일측성ㆍ말초성 전정질환.

ABSTRACT

BACKGROUND AND OBJECTIVES:
Rotational chair tests are divided into two categories according to the types of stimuli, namely, the velocity step test and the sinusoidal harmonic acceleration (SHA) test. In particular, the velocity step test evaluates the pattern of nystagmic responses to the step rotational stimuli. However, its diagnostic value has not been well documented. This study attempts to answer the following three questions: 1) what is the most useful parameter of the velocity step rotational test in the diagnosis of the unilateral peripheral vestibulopathy, 2) what is the normal range of parameters in the velocity step test, 3) what is the clinical usefulness of the velocity step rotational test in the diagnosis of compensation status and the localization of the peripheral vestibulopathy.
MATERIALS AND METHODS:
Velocity step rotational tests were performed in twenty patients diagnosed with unilateral peripheral vestibulopathy at Dankook University Hospital. The five parameters of the test, namely, gain, initial velocity, duration, slow cumulative eye position (SCEP) and a time constant, were compared with those of the controls (n=32). We divided the patients into the compensated and the uncompensated groups, and evaluated the differences among the patient groups and the control group.
RESULTS:
SCEP was apparently the most useful parameter, as shown by the Receiver Operating Characteristics (ROC) analysis. SCEP (m+/-sd) of the compensated and the uncompensated groups were 341.1+/-92.9degrees, 170.9+/-134.0degrees, respectively. These values were significantly different from those of the control group (537.7+/-157.5degrees). The values between the uncompensated group and the compensated group were also significantly different.
CONCLUSION:
Directional preponderance as well as the raw value of the parameters proved to be useful in confirming the degree of compensation in unilateral peripheral vestibulopathy.

Keywords: SCEPㆍVelocity step rotational testㆍUnilateral peripheral vestibulopathy

서론 회전안진검사는 자극의 종류에 따라 velocity step과 sinusoidal harmonic acceleration(SHA) 회전안진검사로 구분된다. 이중 임상에서 많이 사용하고 일반적으로 알려진 SHA 회전안진검사는 여러 주파수의 sinusoidal oscillation 자극을 주어 나타나는 안진을 각 주파수별로 gain, phase, symmetry를 측정하는 검사이다. 이에 비해 velocity step 회전안진검사는 시계방향 및 시계반대방향으로 가속하여 일정한 속도로 회전시키다 감속, 정지시킨 후 나타나는 안진을 측정하는 검사로서 impulsive acceleration test라고 부르기도 한다. Velocity step 자극에 의해 나타나는 안진의 완서성분은 dynamic phase시 회전반대방향으로, stopped phase시는 회전방향으로 향하며 초기에 가장 빠른 속도의 안진을 보이다가 시간의 경과에 따라 점차 느려지게 되며 결국 안진이 없어진다. 과거에는 안진의 지속시간이나 최고속도 등을 측정하여 일측성 또는 양측성 전정기능의 약화를 진단하였으나 근래 들어 컴퓨터의 도입에 따라 gain이나 시간상수 및 slow cumulative eye position(SCEP)1)의 측정이 가능해져 이를 통한 임상적 진단이 시도되고 있다. 그러나 실제 임상에서 이런 여러가지 변수들이 의미하는 바나 환자의 유형에 따른 변화는 아직 명확하게 정립되어 있지 않다. 전정질환의 평가에서, 남아 있는 전정기능을 측정하는 것 이외에 중요하게 고려되어야 할 요소는 보상(compensation)의 정도이다. 이로써 전정기능의 소실후 전정기능의 회복 정도를 파악하고 타기능의 대치작용2)을 얼마나 효과적으로 수행하는지 판단할 수 있으며 전정재활 치료에 의한 효과와 예후를 판정할 수 있다. 본 연구는 velocity step 회전안진검사의 여러 변수들중 가장 유용한 변수를 정하여 이의 정상치를 제시하고, 이를 바탕으로 말초성 전정질환의 임상진단에서 velocity step 회전안진검사의 전정기능의 소실후 나타나는 보상 정도를 판정하는데 있어서의 유용성을 검증하고자 시행되었다. 대상 및 방법 정상군 현훈 증상이 없는 건강한 성인 32명을 대상으로 하였으며 연령은 16세부터 72세까지, 평균나이는 35.8세였다. 이중 남자, 여자 공히 16명이었다. 정상군의 전정기능을 평가하기 위해 electronystagmography(ENG) battery, 17℃ 단일온도안진검사, SHA 회전안진검사 및 computed dynamic posturography(CDP)를 시행하여3) 정상 범위임을 확인하였다. 환자군 1995년 7월 1일부터 1996년 2월 28일까지 단국대학교병원 이비인후과에서 electronystagmography(ENG) battery, 17℃ 단일온도안진검사, SHA 회전안진검사 및 computed dynamic posturography(CDP)를 시행하여 일측성 말초성 전정장애로 진단받은3) 20명의 환자를 대상으로 하였다. 남자 9명, 여자 11명이었으며 연령은 21세부터 80세까지, 평균연령은 52.8세였다. 증상 기간은 0.1개월에서 50개월까지 분포하였고 평균 4.5개월이었다. 환자군의 진단은 병력과 이학적 소견 및 상기한 전정기능검사를 통하여 확인하였다. 이 환자군을 보상군(compensated group)과 비보상군(uncompensated group)으로 분류하였으며 각각 10명이 해당되었다. 보상의 기준은 자발안진 또는 두위안진이 없고 CDP상 전정기능 장애의 소견이 없으며 회전의자검사에서 asymmetry가 없고 어지러움증 증상이 경감된 경우를 보상군으로 분류하였으며 한 가지라도 해당되지 않는 경우는 비보상군으로 분류하였다. Velocity Step 회전안진검사 사용된 장비는 Micromedical Technology사의 System 2000으로 100도/초의 자극 조건을 주었으며, 정지된 상태에서 일정한 속도에 이르기까지 100도/초 2로 가속하여 100 도/초의 일정한 속도로 유지되는 dynamic phase와 다시 100도/초 2로 감속되어 정지된 상태로 유지되는 stopped phase의 두 가지 phase에서 측정하였다. Dynamic과 stopped phase의 기간은 회전의자가 가속하여 일정한 속도로 회전하거나 감속하여 정지된 이후 안진이 사라지는 시점까지이며, 이는 안진이 없는 경우에도 각각 최소한 10초이상 측정하였다. 검사가 시행되는 동안 피검자로 하여금 아무것도 보이지 않는 상태에서 계속 정면을 주시하도록 하였으며, 각성상태를 유지하기 위해 환자별로 숫자를 세게 하거나 검사자와 계속 대화를 하도록 하였다. 자료의 측정 및 분석 Gain(G), 초기속도(initial velocity, IV), 안진의 기간(duration, D), slow cumulative eye position(SCEP), 시간상수(time constant, Tc)를 정상군과 환자군에서 각각 측정하였다. Gain은 각 phase의 초기 10초 동안의 자극속도 즉 머리의 회전속도에 대한 안구 속도의 평균값이고, 초기속도는 각 phase의 초기에 최고 속도의 안진을 보이는 1초 동안의 평균 완서속도이며, 안진의 기간은 안진이 시작된 시점부터 소멸될 때까지의 시간이다. SCEP는 안진이 지수적인 감소를 하는 동안 나타나는 완서성분속도곡선(slow phase velocity curve)의 아래 부분을 적분하여 면적을 구한 것이고, 시간상수는 안진이 초기속도의 37%로 감소하기까지 걸리는 시간으로서 SCEP를 초기속도로 나눈 값을 보정하는 공식 Tc＝SCEP/(IV×correction factor)을 통하여 구하였으며,1) correction factor의 값은 1.1로 하였다.4) 상기한 모든 변수는 컴퓨터에 의해 자동적으로 계산되지만 초기속도와 안진의 기간은 컴퓨터의 판독에 오류가 있는 경우 이를 전기안진검사소견을 참조하여 보정하였으며, 시간상수는 컴퓨터에서 제시하는 경험곡선(exponential curve)에 시간상수 곡선을 최대한 접근시켜 보정하였다. 방향우위성(directional preponderance, DP)은 정상군의 경우 100×(R-L)/(R＋L)(%)의 공식에 의해 구하였는데, 시계방향회전의 dynamic phase와 반시계방향의 stopped phase는 우측 전정기능을, 시계방향회전의 stopped phase와 반시계방향의 dynamic phase는 좌측 전정기능을 나타내는 것으로 분석하였으며, 환자군의 경우 100×\{(건측 dynamic phase＋환측 stopped phase)-(환측 dynamic phase＋건측 stopped phase)\}/(건측 dynamic phase＋환측 stopped phase＋환측 dynamic phase＋건측 stopped phase)(%)의 공식에 의해 구하였다. 통계 정상인군과 환자군에서 각 변수들의 값과 방향우위성에 대하여 평균값을 비교하였으며 또한 각 변수들의 변동계수(coefficient of variation)를 구하여 분포 상태를 파악하였다. 정상인군과 환자군을 구별하는데 있어서의 각 변수들의 값과 방향우위성의 정확도를 검증하고자 Receiver Operating Characteristics(ROC) 분석을 하였으며5) LAB-ROC1 프로그램(1986 version)을 사용하였다. 일측성 전정질환의 진단에 있어 가장 유용한 것으로 생각되는 변수를 선택하여 보상 및 비보상 환자군과 정상인군에서의 비교를 위하여 ANOVA 분석을 하였다. 결과 정상인군과 환자군에서의 변수값 정상인군에 비하여 일측성 전정기능장애가 있는 환자군에서 모든 변수는 그 반응이 감소하였다. 각 변수별로 감소된 정도는 평균을 비교할 때 gain이 56%, 초기속도(initial velocity) 61.3%, 안진의 기간(duration) 77.7%, SCEP 47.9%, 시간상수(time constant) 89.2%로 SCEP가 정상인군과 가장 많은 차이를 보였으며 time constant가 가장 적은 차이를 보였다(Table 1). 그러나 변동계수도 역시 SCEP가 정상군 및 환자군에서 각각 0.292, 0.564 로 모두 가장 큰 값을 보여 개체간 변동이 가장 심한 변수로 판명되었다. 정상인군과 환자군에서의 방향우위성 정상인군의 방향우위성을 구한 결과 대부분의 평균값이 0과 가까운 값을 보여 정상인의 선정에 별 오류가 없었음을 알 수 있었다. 한편 환자군에서의 방향우위성 값은 gain 11.1%부터 SCEP 16.0%까지 5개의 변수값이 정상인군의 값보다 상당히 증가하였으며 이중 SCEP 값이 가장 정상치로부터 벗어난 값을 보였다(Table 2). Receiver Operating Characteristics(ROC) 분석 각 변수들의 정상인군과 환자군을 구별해 내는 정도를 나타내는 지수인 ROC 곡선 하방의 면적(area index)은 SCEP가 0.91로 가장 높은 값을 보였으며 각 변수중 가장 낮은 표준편차를 보였으며 방향우위성 또한 SCEP가 가장 높은 값과 가장 낮은 표준편차를 보였다(Table 3). Figs. 1-5 는 각 변수들의 변수값과 방향우위성에 대한 ROC 곡선을 그린 것으로 SCEP가 Y축에 가장 근접한 결과를 보여주었다. 이상의 결과로 볼 때 분석을 시도한 변수중 SCEP가 정상인군과 환자군을 구별하는데 가장 유용한 변수임을 알 수 있었다. SCEP의 임상적 유용성의 검증 위의 결과에서 SCEP가 가장 유용한 변수로 판정되어, 환자군을 비보상군과 보상군으로 나누어 정상대조군과 SCEP 값을 비교하였다. 비보상군의 경우 SCEP는 정상대조군의 평균값 537.7도보다 훨씬 낮은 170.9도였으며 방향우위성도 54.2%로 0에서 크게 벗어났다. 보상군의 경우 SCEP값과 방향우위성은 각각 343.1도, 11.4%였다(Table 4). 이러한 세 군은 ANOVA 분석상 각각 p<0.01로서 통계적으로 유의한 차이를 보였다(Figs. 6 and 7). 고찰 온도안진검사는 아직 많은 검사실에서 말초성 전정질환을 진단하는 유일한 전정기능 검사법으로 의지하고 있는데 이 검사법은 측두골내 온도 전달 과정에서 생기는 여러가지 변수, 예를 들면 외이의 귀지와 혈관분포, 외이도의 크기, 측두골의 두께 등에 의해 조건이 달라질 수 있고, 매번 검사할 때마다 같은 양의 열이 고막의 같은 부위에 도달한다고 보기 어렵다는 점에서 그 신뢰성이 의심되어 왔다.3) 또한 온도안진검사는 보상의 정도를 측정할 수 없다는 단점이 있다. 회전안진검사는 양측의 외측반규관의 기능을 측정하는 검사로서 시계방향의 회전에서는 우측의 외측반규관이 자극을 받고 좌측은 억제되며, 반시계방향에서는 반대현상이 일어난다. 일측성 전정질환에서는 환측으로의 회전시 나타나는 안진이 반대방향으로의 회전에 비하여 작게 된다. Ewald’s second law에 의하면 환측으로의 회전시 건측에 나타나는 내림프액의 ampullofugal flow에 비하여 건측으로의 회전시 나타나는 ampullopetal flow에 의해서 더 큰 반응이 나오기 때문이다.6) 이로써 유발되는 전정기능의 asymmetry는 회전안진검사를 통하여 일측성 전정질환의 환측을 구별해 내는 단서가 된다. Velocity step 회전안진검사는 1907년 Barany7)에 의해 처음 시행되었는데, 당시에는 손으로 약 180도/초의 속도로 의자를 돌리고 갑자기 정지시켜 나타나는 안진의 지속시간을 측정하여 일측의 전정기능 약화를 진단하고자 하였다. 1948년 Van Egmond등8)은, cupulometry라고 하여 여러 단계의 다른 회전자극을 주고 정지시켜 나타나는 안진의 지속시간을 각 자극 정도의 log값과 비교하는 “cupulogram”을 작성한 바 있다. 그러나 이러한 검사들은 지금은 거의 사용되지 않고 있으며 그 이유는 반복적으로 같은 양의 자극을 줄 수 없어 정확한 측정이 불가능하기 때문이다. 1960년대 들어서 정확한 양의 회전자극을 줄 수 있고 나타나는 반응을 정확히 기록하며 컴퓨터를 이용하여 분석이 가능해짐으로써 지금과 같이 자극과 결과가 일정한 회전안진검사가 시행되기 시작했다. 본 연구에서 사용된 자극은 정지해 있는 환자를 100도/초2의 가속도로 가속하여 약 1초 뒤에 100도/초의 속도에 이르면 일정한 속도를 유지하게 하고 다시 100도/초2의 가속도로 감속시켜 회전의자를 정지시키는 자극이다. 이러한 회전의자 및 머리의 회전에 대해 안구의 움직임은 자극 초기는 수평반규관내 cupula의 기계적인 반응에 의해 머리 회전의 반대방향으로 향하는 안구의 움직임을 보이게 된다. 회전가속이 주어지는 약 1초가 지나면 cupula가 다시 시간에 대해 지수적으로 본래의 위치로 돌아오게 되고 이에 따라 구심성 전정신경의 반응도 감소하게 된다. 그러나 실제로 나타나는 안구운동의 감퇴는 velocity storage system의 positive feedback9)과 adaptation 작용10)에 의해 나타난다. Cupula의 시간상수는 약 5초로 알려져 있지만11) 안진의 시간상수는 사람에서는 10초에서 20초 사이인 것으로 알려져 있다.12) 이제까지 velocity step 회전안진검사의 결과를 이해하는데 있어 각 검사자마다 다양한 변수를 측정하여 다양한 결과를 제시하고 있다.13) 본 연구에서는 이러한 여러가지 변수들 중 비교적 중요하고 객관적인 측정이 가능한 다섯가지 변수를 택하여 분석을 시도하였다. 이중 gain과 초기속도는 주로 cupula의 기계적 반응에 따른 구심성 전정신경의 반응을 주로 측정하는 변수이고 안진의 기간, SCEP 및 시간상수는 velocity storage와 adaptation의 기능까지 함께 측정하는 변수라고 할 수 있다. 그러나 각 변수들이 정확히 의미하는 바나 전정기능 변화에 따른 반응의 변화에 대해서는 아직 명확히 이해되지 않고 있다. 본 연구에서 의미가 높은 변수로 지목된 SCEP는 주어진 자극에 의해 나타나는 안진의 속도를 누가시킨 반응의 총량을 의미하는 것으로1) 회전안진검사나 시운동성후안진(optokinetic afternystagmus) 등의 측정에 간혹 이용되었지만 임상적인 자료의 분석은 거의 없다. SCEP는 말초 전정기관의 회전자극에 대한 민감도와 이 자극을 저장하는 velocity storage의 기능을 종합적으로 평가하는 변수로서 본 연구에서 증명된 바와 같이 향후 임상적으로 유용한 변수로 사용될 가능성이 크다. Velocity step 회전안진검사의 장단점으로는, 온도안진검사에 비해 정확하고 자연스러운 자극을 줄 수 있으며 개인의 측두골 구조의 차이에 따른 영향이 없다는 것을 장점으로 들 수 있지만 나타나는 반응의 개인차가 심하다는 것이 단점이며, 이로 인해 일측성 전정기능의 약화를 진단하기 위해서는 SCEP의 측정값을 직접 비교하는 것보다는 양쪽의 차이를 방향우위성으로 비교하는 것이 선호되기도 한다.13) 본 연구에서도 SCEP의 변수값보다 방향우위성이 변동계수가 훨씬 작은 결과를 보였다. 방향우위성은 환측 전정기능의 약화된 정도를 개체간 비교가 아닌 반대쪽, 즉 건측의 기능에 비교하여 판정하는 것이다. 이로써 개체간 변동성의 영향을 제거할 수는 있지만, 회전안진검사에서 건측으로의 회전에 의한 안진의 반응은 환측에서 나타나는 억제의 소실로 인해 정상치보다는 작은 값을 나타내기 때문에14) 방향우위성에 의한 환측 전정기능 감소의 정도가 과소평가되는 경향이 있다. 본 연구에서도 각 변수의 방향우위성에 의한 ROC의 area index가 측정값에 의한 것보다 모두 작았다(Table 3). Receiver operating characteristics(ROC) 곡선이란 어떤 검사의 모든 가능한 기준값을 계산에 넣어 검사의 민감도(sensitivity)를 1-특이도(specificity)에 대하여 plot한 것이다. 이 곡선의 아래 면적은 어떤 질환을 감별하는 검사가 우연히 뽑힌 환자와 정상인의 한 짝을 제대로 감별해 낼 가능성을 나타내는 것으로14) 면적의 값이 클수록 검사는 신뢰성이 크다고 할 수 있다. 검사의 성취도(performance)를 나타낼 때 이제까지 주로 sensitivity, specificity, pre-dictive efficiency 등이 사용되었지만 이 값들은 모두 검사의 기준값을 어떻게 설정하느냐에 의해 성취도 정도가 크게 좌우되었다. 그러나 ROC 곡선는 이러한 값들을 모두 포함하는 개념으로 검사의 기준값에 상관없이 그 성취도를 나타내 준다. 일반적으로 ROC 곡선 밑의 면적이 0.9가 넘으면 그 검사는 신뢰할 수 있다고 하며 0.95가 넘으면 매우 신뢰도가 높다고 한다. 본 연구에서 측정된 ROC 곡선의 면적은 대체적으로 0.7 또는 0.8대의 값을 보여 비교적 신뢰도가 있는 결과를 보였으며 특히 SCEP는 측정값과 방향우위성 모두 0.9 이상으로서 신뢰도가 높은 결과를 보였다. 전통적으로 전정기능의 감소에 따른 중추의 보상작용은 자발안진의 소실과 증상의 경감 정도를 기준으로 삼았다. 이를 측정하는 검사로는 회전안진검사에서 전정-안구반사(vestibuloocular reflex)의 gain이 회복되거나 asymmetry가 소실되는 것을 측정하거나, computerized dynamic postu-rography에서 전정장애(vestibular dysfunction)가 호전되는 것을 관찰하는 방법이 있다. 전자를 생리적 보상이라고 한다면 후자를 기능적인 보상의 측정이라고 할 수 있다. 그러나 이러한 보상작용은 완벽한 것이 아니며15) 이로 인해 보상이 진행된 전정장애 환자의 전정기능을 평가하는 것이 임상가들의 주요한 관심사이다. Velocity step 회전안진검사에서 나타나는 보상의 과정은 안진반응의 증가로 나타난다. 환측으로의 회전시 증가된 반응을 보이며 건측으로의 회전시에는 더욱 반응의 회복을 크게 보여 거의 정상에 가까운 값을 보이기도 한다. 이러한 안진반응의 회복은 특히 낮은 각속도의 자극에서 뚜렷하지만 약 300도/초 이상의 높은 각속도의 자극에서는 계속 안진반응이 저하되어 있다.16-18) 본 연구에서 시행한 100도/초의 회전자극은 이에 비해서는 작은 자극으로서 보상에 따른 안진반응의 회복을 잘 보여준다. 11) 더 이상의 자극을 주는 경우 기계적인 제한점도 있고 또한 피검자에 따라서 심한 현훈과 오심을 동반할 수 있기 때문에 임상적인 사용은 어렵다. 본 연구에서 보상이 진행된 환자군과 그렇지 못한 군, 정상인군의 SCEP 측정값과 방향우위성을 서로 비교한 결과 모두 의미있는 차이를 보였으며 이를 통해 velocity step 회전안진검사가 일측성 전정질환 환자의 보상정도를 판단하는데19) 유용하게 사용될 수 있는 변수임을 알 수 있었다. 본 연구의 문제점은 정상인군과 환자군의 연령분포의 차이와 보상의 기준을 생각할 수 있다. 정상인군의 평균연령은 35.8세, 환자군의 평균연령은 52.8세로 차이를 보이지만 연령에 따른 회전자극에 대한 변화20)를 감안해도 본 연구에서 보이는 차이는 의미있는 것으로 생각되며 또한 보상군 및 비보상군의 구분에 있어서 공인된 기준을 적용시켜서 분류를 하는 것이 가장 좋지만(gold standard) 현실적으로 이것은 불가능하며 여러가지 요소들을 적용하여 분류할 수밖에 없었으며 이 점은 본 연구와 같은 임상연구의 한계점이라 할 수 있다. 결론 Velocity step 회전안진검사에 사용되는 변수는 gain, 초기속도, 안진의 기간, slow cumulative eye position(SC-EP), 시간상수가 있으며 본 연구결과 이중 SCEP가 일측성 말초성 전정질환의 진단에 있어서 다른 변수에 비해 가장 정확도가 높은 변수라는 것을 알 수 있었다. 보상이 진행된 환자군의 SCEP는 343.1도, 방향우위성 11.4%로 정상인군(537.7도, 2.6%), 비보상 환자군(170.9도, 54.2%)과 의미있는 차이를 보였다. 이러한 결과로 미루어 velocity step 회전안진검사의 변수 SCEP와 이의 방향우위성을 사용하여 일측성 전정질환 환자를 평가하는 경우 급성기의 진단뿐만 아니라 시간이 경과함에 따라 진행되는 보상의 과정까지 어느 정도 판단할 수 있을 것으로 생각된다.
REFERENCES
1) Hain TC, Patel G. Slow cumulative eye position to quantify optokinetic afternystagmus. Ann Otol Rhinol Laryngol 1992;101:255-60. 2) Curthoy IS, Halmagyi GM. Vestibular compensation: A review of the oculomotor neural and clinical consequences of unilateral vestibular loss. J Vestibular Res 1995;5:67-107. 3) Park HM, Rhee CK, Kim YH. Vestibular function tests in unilateral peripheral vestibulopathy. Korean J Otolaryngol 1995;38:1874-83. 4) ENG user’s manual version 4.0, Micromedical Tech; 1994. p.176. 5) Hanley JA, McNeit BJ. The meaning and use of the area under a receiver operating characteristic (ROC) curve. Radiology 1982;143:29-36. 6) Ewald EJ. Physiologische Untersuchungen uber das Endogan des Nervus Octavus. Bergmann, Weisbaden, 1982. 7) Baloh RW, Honrubia V, Konrad HR. Ewald’s second law re-evaluated. Acta Otolaryngol 1977;83:475-9. 8) Van Egmond AAJ, Groen JJ, Jonkees LBW. The turning test with small regulable stimuli; Deviations in cupulogram. Preliminary note on pathology of cupulometer. J Laryngol Otol 1948;2:63. 9) Tan HS, Collewijn H, Van der steen J. Shortening of vestibular nystagmus in response to velocity steps by microinjection of carbachol in the rabbit’s cerebellar flocculus. Exp Brain Res 1993;92:385-90. 10) Shelhamer M, Tiliket C, Roberts D, et al. Short-term vestibulo-ocular reflex adaptation in humans. II. Error signals. Exp Brain Res 1994;100:328-36. 11) Tomko DL, Peterka RJ, Schor RH, O’Leary DP. Response dynamics of horizontal canal afferents in barbiturate-anesthetized cats. J Neurophysiol 1981;45:376-96. 12) Weissman B, Discenna AO, Ekelman B, Leigh RJ. Effect of eye closure and vocalization upon the vestibulo-ocular reflex during rotational testing. Ann Otol Rhinol Laryngol 1989;98:548-50. 13) Huygen PLM, Nicolasen MGM. Diagnostic value of velocity-step responses. ORL 1985;47:249-61. 14) Kim YS, Lau CG, Jenkins HA, Honrubia V. Implications of Ewald ’s second law for the evaluation of vestibular function. Otolaryngol Head Neck Surg 1979;87:453-8. 15) Curthoys IS, Dai MJ, Halmagyi GM. Human ocular torsional position before and after unilateral vestibular neurectomy. Exp Brain Res 1991;85:218-25. 16) Fetter M, Zee DS. Recovery from unilateral labyrinthectomy in rhesus monkey. J Neurophysiol 1988;59:370-93. 17) Halmagyi GM, Curthoys IS, Cremer PD, Henderson CJ, Todd MJ, Staples MJ. The human horizontal vestibulo-ocular reflex in response to high-acceleration stimulation before and after unilateral vestibular neurectomy. Exp Brain Res 1990;81:479-90. 18) Vibert N, de Waele C, Escudero M, Vidal PP. The horizontal vestibuloocular reflex in the hemilabyrinthectomized guineapig. Exp Brain Res 1993;97:263-73. 19) Szturm T, Ireland DJ, Lessing-Turner M. Comparison of different exercise programs in the rehabilitation of patient with chronic peripheral vestibular dysfunction. J Vestibular Res 1994;4:461-79. 20) Peterka RJ, Black FO, Schoenhoff HB. Age-related changes in human vestibulo-ocular-reflexes: Sinusoidal rotation and caloric tests. J Vestibular Res 1990;1:49.